Yersiniose: anticorpos e confirmação laboratorial

A yersiniose em humanos está mais frequentemente associada à Yersinia enterocolitica e, menos comumente, à Yersinia pseudotuberculosis. Os Centros de Controle e Prevenção de Doenças dos EUA (CDC) indicam que essas duas espécies causam a forma intestinal da doença em humanos, e a própria infecção geralmente é transmitida pela via fecal-oral por meio de alimentos contaminados, especialmente carne de porco crua ou mal cozida, bem como por meio de água, leite, animais e contato doméstico contaminados. [1]

Um exame de sangue para anticorpos contra o patógeno da yersiniose não procura a própria bactéria. Ele determina a resposta imune do corpo a uma infecção passada ou atual. Isso leva imediatamente a um ponto prático fundamental: a sorologia não é o melhor teste para a confirmação precoce da yersiniose intestinal aguda, porque nos primeiros dias da doença, a resposta imune pode não ser suficientemente pronunciada. [2]

No diagnóstico moderno, a sorologia é considerada uma ferramenta complementar, e não primária. A Public Health Ontario afirmou explicitamente em 2025 que os testes sorológicos para Yersinia enterocolitica e Yersinia pseudotuberculosis têm valor diagnóstico limitado, mesmo em apresentações atípicas e pós-infecciosas, e, portanto, métodos de cultura ou moleculares em material adequado devem ser usados para suspeita de infecção. [3]

No entanto, os testes de anticorpos no sangue não desapareceram completamente da prática. Uma revisão recente de 2025 observa que a detecção de anticorpos no soro ou no líquido sinovial ainda pode ser útil no processo diagnóstico. Isso é especialmente verdadeiro para apresentações tardias, situações em que as bactérias não podem mais ser isoladas das fezes e complicações pós-infecciosas em que a fase intestinal já terminou. [4]

Portanto, a visão moderna correta da análise é esta: não é o "teste primário para yersiniose", mas uma ferramenta sorológica auxiliar com maior valor fora da fase intestinal inicial e em formas complicadas, tardias ou com cultura negativa da doença. Quanto mais precisamente a questão clínica for formulada, maior será sua utilidade prática. [5]

O resumo dos diferentes métodos de diagnóstico tem a seguinte aparência. [6]

Método	O que isso revela?	Quando é mais benéfico?	A principal limitação
Cultura de fezes ou outro material	O próprio patógeno	Yersiniose intestinal aguda	Requer orientação correta e condições especiais.
Reação em cadeia da polimerase e painéis multiplex	Ácido nucleico	Período agudo, diagnóstico rápido	Os painéis nem sempre são iguais em termos de objetivos.
Anticorpos no sangue	Resposta imune	Apresentação tardia, complicações, casos com cultura negativa	Não é o melhor teste para os estágios iniciais.
Anticorpos no líquido sinovial	Resposta imune local	Suspeita de artrite reativa	Uso limitado
Hemocultura e material de locais estéreis	Infecção invasiva	Sepse, curso grave	É necessário para sintomas clínicos mais graves.

Quando é realmente necessário um teste de anticorpos?

Na yersiniose intestinal aguda clássica com diarreia, febre e dor abdominal, o exame de fezes geralmente é o método preferido. Os Centros de Controle e Prevenção de Doenças dos EUA (CDC) afirmam que o diagnóstico é feito com mais frequência pelo isolamento do patógeno em fezes, sangue, linfonodos mesentéricos e outras amostras. Se houver suspeita de yersiniose, o laboratório deve ser notificado com antecedência para aumentar a chance de isolamento da bactéria usando enriquecimento a frio, tratamento alcalino ou cultura em ágar CIN. [7]

As diretrizes da Sociedade de Doenças Infecciosas da América para diarreia infecciosa recomendam o teste de fezes para Yersinia em pacientes com diarreia acompanhada de febre, sangue ou muco nas fezes, dor abdominal intensa e dor persistente na fossa ilíaca direita, especialmente em crianças em idade escolar quando a apresentação se assemelha à apendicite devido à adenite mesentérica. Esta é uma diretriz atual importante: na fase intestinal aguda, o teste de anticorpos no sangue geralmente não é a primeira escolha. [8]

A sorologia torna-se mais lógica em duas outras situações. A primeira é quando o paciente se apresenta tardiamente, os sintomas intestinais já desapareceram, as culturas de fezes são negativas ou não foram realizadas, e o quadro clínico e a história médica ainda sugerem yersiniose. A segunda é quando complicações pós-infecciosas se desenvolveram, principalmente artrite reativa ou eritema nodoso, e a bactéria não pode mais ser isolada do intestino. É aqui que os anticorpos podem fornecer suporte diagnóstico adicional. [9]

O Manual Merck enfatiza especificamente que os testes sorológicos para Yersinia estão disponíveis, mas são difíceis e não padronizados, e que o diagnóstico de artrite reativa requer um alto nível de suspeita e estreita colaboração com o laboratório. Este é um ponto prático importante: a utilidade dos exames de sangue aumenta não quando a infecção é evidente nas fezes, mas quando a fase intestinal já passou, mas ainda persistem sequelas extraintestinais. [10]

Portanto, o teste sanguíneo para anticorpos não se justifica em todos os casos de diarreia, mas em cenários mais específicos. Se o objetivo é confirmar enterocolite aguda, o teste de fezes é melhor. Se o objetivo é compreender sequelas tardias ou reconstruir retrospectivamente a provável etiologia da doença, a sorologia torna-se mais apropriada. [11]

Em que situações é conveniente ver qual teste é mais lógico na tabela. [12]

Situação clínica	O primeiro teste mais útil	O papel dos anticorpos
Diarreia aguda, sangue nas fezes, febre	Exame de fezes, cultura, reação em cadeia da polimerase	Geralmente secundário
Dor intensa na região ilíaca direita, adenite mesentérica.	Exame de fezes, exame de sangue se necessário em caso de forma sistêmica.	Adicional
Apelação tardia após já ter tido uma infecção intestinal.	Frequentemente, a cultura é menos sensível e a sorologia é mais importante.	Pode ser útil
Artrite reativa após diarreia	Sorologia sanguínea, por vezes com análise do líquido sinovial como exame complementar.	Frequentemente clinicamente significativo
Eritema nodoso após enterite	A sorologia como método auxiliar	Pode auxiliar no diagnóstico.
Sepse ou infecção invasiva	Cultura de sangue e outros materiais estéreis	Não é o teste principal

Como são interpretados os anticorpos IgM, IgA e IgG?

A lógica imunológica clássica para a yersiniose é que a IgM aparece mais cedo, a IgG e a IgA mais tarde, mas no mundo real, as coisas são mais complexas. Mesmo os primeiros estudos sorológicos mostraram que a IgM normalmente persiste por 1 a 3 meses e desaparece nos primeiros 6 meses após o início da doença. Isso torna a IgM um marcador potencialmente útil de infecção mais recente, mas apenas em conjunto com o contexto clínico. [13]

Para IgG e IgA, o quadro é menos claro. Um estudo de 2019 com acompanhamento de 3 anos mostrou que todas as três classes de anticorpos atingem o pico logo após a infecção e depois diminuem lentamente, com variabilidade individual significativa. A IgA neste estudo pareceu ser o componente mais consistente da resposta, com os níveis medianos de todos os anticorpos diminuindo apenas ligeiramente durante o período de observação. [14]

Isso leva a uma importante limitação prática: um resultado positivo para IgG isoladamente não distingue de forma confiável uma infecção atual de uma infecção passada. A situação com a IgA também nem sempre é simples, pois sua persistência prolongada pode ser observada após um episódio anterior e é de particular preocupação para médicos que suspeitam de artrite pós-infecciosa. Portanto, um único resultado positivo sem um período de tempo para a doença ou dados clínicos pode ser facilmente superestimado. [15]

Na artrite reativa, IgG e IgA são consideradas as classes sorológicas mais úteis. Observações antigas, mas ainda citadas, mostraram que a avaliação quantitativa de IgG e IgA é importante no diagnóstico da artrite associada à yersiniose, e os testes de aglutinação convencionais podem não detectar esses anticorpos de forma suficientemente confiável. Laboratórios modernos que ainda oferecem immunoblot também apontam para a utilidade diagnóstica de IgA e IgG em manifestações autoimunes pós-infecciosas, incluindo artrite reativa e eritema nodoso. [16]

Portanto, a interpretação da sorologia para yersiniose é sempre probabilística. IgM é mais indicativo de uma infecção recente, mas não definitivamente. IgG e IgA são frequentemente mais úteis para avaliação retrospectiva e complicações pós-infecciosas, mas também são mais suscetíveis à persistência a longo prazo. Portanto, uma boa resposta à pergunta "o que significam os anticorpos" quase nunca se resume a uma única linha no formulário. [17]

É mais conveniente analisar as classes de anticorpos desta forma. [18]

Classe de anticorpos	O que significa "com mais frequência"?	A principal ressalva
IgM	Uma resposta imune mais recente	Pode desaparecer em alguns meses.
IgA	Frequentemente de interesse em manifestações pós-infecciosas, especialmente artrite.	Pode ser armazenado por um longo período de tempo.
IgG	Infecção passada ou atual, se houver uma clínica adequada.	Não é uma data favorável para infecção por si só.
Várias classes presentes ao mesmo tempo	Um argumento mais forte a favor de uma resposta imune significativa.	Ainda é necessário um contexto clínico.
Resultado negativo	Ou não há infecção, ou o teste não é informativo neste cenário.	Isso não elimina a necessidade de procurar o patógeno usando outros métodos.

Por que um único exame de sangue positivo costuma ser insuficiente?

Um dos principais problemas com a sorologia da yersiniose é a má padronização. O Manual Merck afirma claramente que os testes sorológicos estão disponíveis, mas são complexos e não padronizados. Portanto, a interpretação dos resultados varia significativamente dependendo do método utilizado: aglutinação, ensaio imunoenzimático (ELISA), immunoblot e ensaios de proteína Yop podem ter utilidade clínica variável. [19]

A segunda questão são as reações cruzadas e a soropositividade de fundo. A Public Health Ontario indicou em suas diretrizes que títulos sorológicos moderados podem estar associados a reações cruzadas não específicas ou a uma infecção passada. Este é um sinal muito importante para a prática clínica: uma resposta fracamente positiva não deve ser automaticamente interpretada como yersiniose ativa. [20]

O terceiro problema é a persistência a longo prazo dos anticorpos. Um estudo de 2019 mostrou que o declínio de IgG, IgM e IgA pode ser muito lento, com diferenças significativas entre os pacientes. Em outras palavras, duas pessoas podem ter perfis sorológicos completamente diferentes meses ou anos após uma infecção, tornando um único teste uma ferramenta inadequada para determinar a data da infecção. [21]

O quarto problema é a discrepância entre o que o médico precisa e o que o teste pode realmente fornecer. Se um médico precisa determinar se um paciente tem enterite bacteriana no momento, um teste de IgG positivo raramente fornece a resposta. Se, por outro lado, o médico precisa determinar se existe uma possível ligação entre uma infecção anterior e a artrite, a sorologia pode ser mais útil do que uma cultura de fezes, que então será negativa. [22]

Portanto, a abordagem moderna: a sorologia não é lida isoladamente, mas em conjunto com a duração da doença, a apresentação clínica, o histórico de consumo de carne de porco crua ou malpassada, a natureza da dor abdominal, a presença de diarreia e eosinofilia (não esperada), bem como os resultados de exames de fezes ou outros exames. Só então um teste de anticorpos no sangue pode se tornar verdadeiramente útil, em vez de um achado fortuito. [23]

As fontes mais comuns de erro na interpretação da sorologia são: [24]

Erro	Por que isso acontece?	Como evitar
Considere qualquer resultado positivo para IgG como um sinal de infecção ativa.	A IgG pode persistir por um longo tempo.	Compare com a clínica e o horário.
Tire uma conclusão com base em um título fracamente positivo.	São possíveis reações cruzadas e vestígios de uma infecção antiga.	Na dúvida, utilize um método mais específico.
Ignorar exame de fezes negativo na artrite pós-infecciosa	A fase intestinal já terminou.	Entendendo o propósito da sorologia
Procure anticorpos apenas em casos de diarreia aguda.	No período agudo, as fezes são mais necessárias.	Comece com cultura e reação em cadeia da polimerase.
Espere a mesma dinâmica em todos os pacientes.	A resposta de anticorpos é altamente variável.	Evite interpretações formulaicas.

Algoritmo diagnóstico moderno: o que é mais importante do que os anticorpos em doenças agudas?

Se houver suspeita de yersiniose aguda, o exame de fezes é fundamental. As diretrizes da Sociedade de Doenças Infecciosas da América recomendam o exame de fezes para Yersinia enterocolitica em pacientes com febre, dor abdominal intensa, diarreia com sangue ou muco e dor persistente na fossa ilíaca direita, especialmente se o quadro clínico se assemelhar ao de apendicite. Esta é a abordagem clínica atual para o diagnóstico da doença. [25]

Os Centros de Controle e Prevenção de Doenças dos EUA acrescentam que, se houver suspeita de yersiniose, o laboratório deve ser notificado com antecedência, pois amostras não estéreis podem exigir condições especiais, como enriquecimento a frio, tratamento alcalino e cultura em ágar CIN. Esta é uma distinção importante em relação a muitas outras enterobactérias: sem táticas laboratoriais adequadas, um caso real pode simplesmente passar despercebido. [26]

Os métodos moleculares estão sendo cada vez mais utilizados. Os Centros de Controle e Prevenção de Doenças dos EUA observam que os testes diagnósticos independentes de cultura já mais que dobraram a taxa de detecção de Yersinia nos EUA. No entanto, eles próprios alertam que os painéis multiplex normalmente têm como alvo apenas Y. enterocolitica, e uma avaliação completa da sensibilidade e especificidade de tais plataformas é limitada pela raridade da doença. Isso significa que uma reação em cadeia da polimerase positiva é útil, mas também precisa ser considerada no contexto de fatores clínicos e epidemiológicos. [27]

Em formas graves ou invasivas, o material diagnóstico muda. Os Centros de Controle e Prevenção de Doenças dos EUA (CDC) indicam que o patógeno pode ser isolado do sangue, bile, líquido cefalorraquidiano, linfonodos mesentéricos, líquido peritoneal, feridas e outros materiais. Aqui, a sorologia torna-se ainda menos importante, pois a detecção direta da bactéria em locais estéreis é clinicamente mais importante. [28]

Portanto, se o objetivo é confirmar a yersiniose intestinal aguda, o teste de anticorpos no sangue é quase sempre inferior ao teste de fezes em termos de valor prático. A sorologia torna-se mais importante quando a confirmação microbiológica direta não está mais disponível ou é difícil de obter, e o médico precisa entender a origem das complicações tardias ou reconstruir a provável etiologia da doença anterior. [29]

Uma comparação moderna de métodos pode ser melhor visualizada nesta tabela. [30]

Método	Enterocolite aguda	Apelo tardio	Artrite reativa	Forma invasiva
cultura de fezes	Um dos melhores métodos	A utilidade está diminuindo.	Geralmente, isso já não ajuda muito.	Não a principal.
Reação em cadeia da polimerase fecal	Muito útil	Útil se o material ainda estiver disponível.	Limitado	Não a principal.
Anticorpos no sangue	Adicional	Mais útil	Frequentemente útil como argumento adicional.	Secundário
Hemocultura ou cultura de materiais estéreis	Não a principal.	Não a principal.	Não a principal.	Chave
Imunoblot	Não é um método inicial	Pode esclarecer questões sorológicas.	Pode aumentar a especificidade	Não a principal.

Tratamento, complicações e por que os exames de sangue são especialmente importantes para a artrite.

A maioria das infecções intestinais por Yersinia são autolimitadas. Os Centros de Controle e Prevenção de Doenças dos EUA enfatizam que a maioria das infecções pode ser tratada sintomaticamente, principalmente com reidratação, e que antibióticos devem ser considerados em casos graves. Esta é uma diferença importante em relação a textos mais antigos, onde a terapia antibacteriana era às vezes descrita como quase obrigatória. [31]

Para formas graves e invasivas, os antibióticos são de fato necessários. Os Centros de Controle e Prevenção de Doenças dos EUA (CDC) indicam que os isolados de Y. enterocolitica são tipicamente suscetíveis a aminoglicosídeos, cefalosporinas de terceira geração, fluoroquinolonas, tetraciclinas e trimetoprima-sulfametoxazol, mas são resistentes à maioria das penicilinas e cefalosporinas de primeira geração. O Manual Merck também enfatiza que as complicações sépticas requerem terapia com medicamentos com base na suscetibilidade. [32]

Uma tese moderna muito importante é que os antibióticos não afetam as sequelas pós-infecciosas que já ocorreram. Os Centros de Controle e Prevenção de Doenças dos EUA afirmam explicitamente que a terapia antimicrobiana não afeta as sequelas pós-infecciosas da yersiniose. Isso explica por que, em casos de artrite reativa e eritema nodoso, os médicos frequentemente recorrem à sorologia: as bactérias podem não estar mais presentes nos intestinos, mas o traço imunológico ainda pode ajudar a entender a causa da complicação. [33]

As complicações pós-infecciosas típicas incluem artrite reativa e eritema nodoso. Os Centros de Controle e Prevenção de Doenças dos EUA (CDC) observam que a artrite reativa geralmente aparece aproximadamente 1 mês após um episódio de diarreia e pode persistir por 1 a 6 meses, enquanto o eritema nodoso geralmente se resolve espontaneamente em cerca de 1 mês. É nesses cenários que o teste de anticorpos no sangue se torna cada vez mais importante, já que as culturas de fezes geralmente já são negativas. [34]

Portanto, para o tópico de "anticorpos contra o patógeno da yersiniose no sangue", a principal ênfase moderna é esta: na enterocolite aguda não complicada, este não é o teste primário, mas nas manifestações imunes pós-infecciosas, pode ser muito mais útil do que a microbiologia direta. Portanto, tal artigo deve descrever não apenas a infecção intestinal, mas também suas sequelas tardias. [35]

A abordagem ao tratamento e os cenários clínicos podem ser convenientemente resumidos da seguinte forma.[36]

Situação clínica	Os antibióticos são necessários com maior frequência?	A que lugar pertencem os anticorpos?
Enterocolite leve e não complicada	Muitas vezes não, o tratamento é sintomático.	Geralmente secundário
Diarreia grave com desidratação	A solução é individual, o principal é a reidratação.	Limitado
Curso grave ou invasivo	Sim, levando em consideração a sensibilidade.	Não é o método principal
Artrite reativa após diarreia	Os antibióticos já não afetam o resultado das complicações.	A sorologia pode ser mais útil do que o exame de fezes.
Eritema nodoso após episódio intestinal	O papel etiotrópico dos antibióticos é limitado.	A sorologia pode auxiliar no diagnóstico.
Sepse	Sim, com urgência e especificamente.	A sorologia é secundária.

Implicações práticas para o médico e o paciente

Para os pacientes, a principal questão costuma ser: um exame de sangue para anticorpos é suficiente para determinar se a yersiniose está presente? A resposta atual é não; na maioria dos casos intestinais agudos, isso é insuficiente. Se a doença se apresentar como enterocolite, um exame de fezes é mais valioso, e a sorologia isoladamente pode ser enganosa. [37]

Para o médico, a principal questão é quando a sorologia se justifica. Ela é mais racionalmente utilizada quando o paciente se apresenta tardiamente, o quadro clínico já mudou de intestinal para imunoinflamatório e o isolamento direto da bactéria é improvável. Nessas situações, os anticorpos tornam-se parte da reconstrução da relação de causa e efeito entre a infecção intestinal prévia e as complicações tardias. [38]

É igualmente importante compreender que a serologia negativa nem sempre confirma um diagnóstico se o momento ou o quadro clínico forem inadequados. No entanto, a serologia positiva sem manifestações clínicas ou o momento da doença não estabelece automaticamente um diagnóstico de yersiniose ativa. Este princípio duplo é a principal forma moderna de evitar tanto o sobrediagnóstico como a não detecção da doença real. [39]

Do ponto de vista da saúde pública, a prevenção também é importante. Os Centros de Controle e Prevenção de Doenças dos EUA associam a yersiniose principalmente à carne de porco crua e malpassada, bem como ao contato mão a mão após o manuseio desses alimentos, especialmente entre crianças. Portanto, a prevenção começa não com exames de sangue, mas com o manuseio seguro de alimentos e a higiene das mãos. [40]

A conclusão final e atual é a seguinte: o teste de anticorpos contra Yersinia no sangue é uma ferramenta sorológica adicional, mais útil para manifestações tardias, atípicas e pós-infecciosas. Para a forma intestinal aguda da doença, o exame de fezes, a cultura e os métodos moleculares continuam sendo os principais métodos. Quanto mais clara for essa distinção, mais preciso será o diagnóstico e menos interpretações desnecessárias de um único resultado positivo. [41]

Os erros práticos mais comuns e as ações corretas podem ser convenientemente resumidos na última tabela. [42]

Um erro comum	O que é perigoso?	Uma abordagem mais correta
Em caso de diarreia aguda, solicite imediatamente um exame de sangue para detecção de anticorpos.	A confirmação direta através da análise das fezes pode ser perdida.	Comece com a análise de fezes e notifique o laboratório em caso de qualquer suspeita.
Considere um resultado positivo para IgG como evidência de infecção ativa.	É possível que seja uma infecção antiga ou uma reação cruzada.	Compare com a clínica e o horário.
Ignorar a sorologia na artrite reativa	É possível não perceber a ligação com enterites anteriores.	Considere os anticorpos como um argumento adicional.
Prescreva antibióticos para todos.	Terapia desnecessária em forma autolimitada	Trate os sintomas, reservando os antibióticos para casos graves.
Avalie a artrite como uma infecção ativa nos intestinos.	Conceito errôneo sobre o mecanismo da complicação	Lembre-se de que as consequências pós-infecciosas não dependem mais da terapia antibacteriana.

Perguntas frequentes

A yersiniose pode ser confirmada apenas por um teste de anticorpos no sangue?
Geralmente não. Para a yersiniose intestinal aguda, os principais métodos de diagnóstico são o exame de fezes, a cultura e os métodos moleculares. A sorologia é considerada complementar e é especialmente útil em casos de apresentação tardia ou complicações pós-infecciosas. [43]

O que é mais importante na diarreia recente: fezes ou sangue?
Na diarreia recente, as fezes são mais importantes. As diretrizes da Sociedade de Doenças Infecciosas da América recomendam procurar por Yersinia nas fezes de pacientes com febre, dor abdominal intensa, sangue ou muco nas fezes e dor que imita apendicite. [44]

O que significa um teste IgM positivo para Yersinia?
Na maioria das vezes, indica uma resposta imune mais recente, mas o resultado não é uma prova absoluta de uma infecção ativa atual. Estudos cinéticos mais antigos mostraram que o IgM geralmente desaparece nos primeiros meses, mas na prática clínica, o resultado ainda precisa ser interpretado em conjunto com o quadro clínico. [45]

O que significa um resultado positivo de IgG sem sintomas?
Este resultado pode refletir uma infecção passada, não uma yersiniose atual. Os dados atuais mostram que os anticorpos podem diminuir muito lentamente e persistir por um longo tempo, e isso varia de pessoa para pessoa. [46]

Quando um teste de anticorpos no sangue é mais útil?
Na maioria das vezes, é em casos de artrite reativa, eritema nodoso, apresentação tardia após enterite e em casos em que o isolamento bacteriano direto falhou. É nesses cenários que a sorologia pode ser mais útil do que uma cultura de fezes padrão. [47]

Todos os casos de yersiniose devem ser tratados com antibióticos?
Não. Os Centros de Controle e Prevenção de Doenças dos EUA (CDC) observam que a maioria das infecções é autolimitada e sintomática. Os antibióticos são considerados para casos graves ou invasivos. [48]

Os antibióticos ajudam na artrite reativa após yersiniose?
As fontes atuais indicam que a terapia antimicrobiana não afeta as sequelas pós-infecciosas. Portanto, em casos de artrite reativa estabelecida, os antibióticos não resolvem o problema tão eficazmente quanto poderiam em uma infecção bacteriana aguda grave. [49]

Um teste pode ser falso positivo?
Sim. Títulos moderados podem refletir reações cruzadas ou uma infecção antiga. Portanto, um resultado fracamente positivo ou um único resultado positivo não deve ser interpretado isoladamente dos sintomas e da duração da doença. [50]

Quando se deve ter especial preocupação com a yersiniose em uma criança?
Quando há febre, diarreia, dor abdominal e, especialmente, um quadro semelhante à apendicite devido à adenite mesentérica, bem como uma ligação epidemiológica à carne de porco crua ou malpassada. [51]

Como a yersiniose pode ser prevenida?
As principais medidas são cozinhar bem a carne de porco, evitar comer carne crua, lavar as mãos após preparar os alimentos e ter cuidado ao lidar com bebês e crianças pequenas após o manuseio de carne crua. [52]